Miles Morales, mądry nastolatek z Brooklynu, stara się odnaleźć swoje miejsce w świecie, żonglując szkołą i rodziną, niechętnie zapisuje się do elitarnej nowojorskiej szkoły z internatem. Zmagając się ze swoimi nowymi obowiązkami, Miles odkrywa zupełnie nowy świat ukryty w opuszczonym tunelu metra w Nowym Jorku, tylko po to, by zostać ugryzionym przez ukrytego radioaktywnego pajęczaka z innego wymiaru. Teraz, obdarzony niezgłębionymi mocami, podobnie jak oryginalny Spider-Man (2002), Miles jest zszokowany odkryciem, że życie stało się jeszcze bardziej skomplikowane, nie wiedząc, że zaraz zostanie złapany w środku straszliwego, międzywymiarowego konflikt. Coraz częściej los wieloświata wisi na włosku, a młody i całkowicie niedoświadczony Miles nie ma innego wyjścia, jak tylko opanować swoje nowo odkryte zdolności, chociaż uważa, że nie każdy jest stworzony na bohatera. Ale bohater nie zawsze wygrywa. To ten, który zawsze próbuje. Czy Miles może wykonać skok wiary i zostać Spider-Manem?