We współczesnym Londynie 12-letni Quinn Abercromby jest świadkiem przebudzenia zahibernowanego smoka z wielowiekowego snu, będącego wynikiem wykopalisk budowlanych nadzorowanych przez jego matkę i incydentu, za który Quinn czuje się częściowo odpowiedzialny. 20 lat później dorosły Quinn (Christian Bale) jest szefem straży pożarnej zrekonstruowanej społeczności zamkowej, odpowiedzialnym za ugaszenie pożarów wywołanych przez ogromną liczbę ziejących ogniem potomków smoka, powietrznych molochów, które sieją spustoszenie na całym świecie, podpalając cywilizację i zamieniając ludzi w gatunek zagrożony. Nadzieja pojawia się w postaci Dentona „Zabójcy Smoków” Van Zana (Matthew McConaughey), Amerykanina znanego jako jedyny człowiek, który zabił jednego ze smoków, oraz Alexa (Izabella Scorupco), naukowca/pilota, który jest członkiem Van Armia Zana, gorliwa siła bojowa, która zawiera tajną broń: Archanioły, spadochroniarze używający siebie jako przynęty do przyciągania, a następnie zabijania śmiercionośnych bestii.